fotosíntesis – Andeantrees

XII. FOTOSÍNTESIS EN CYANOBACTERIAS

La presente lectura sobre cyanobacterias es el punto de convergencia de todas las lecturas previamente desarrolladas sobre el fenómeno de la fotosíntesis, pues este grupo bacteriano fué hace 2,500 millones de años punto de convergencia de evolución Marguliana, como también punto de divergencia Darwinista, lo que definió la impronta de la vida en nuestro planeta.

A las cyanobacterias se le debe la atmósfera planetaria rica en oxígeno, su color azul visible desde el espacio, las bandas rojas de hierro Fe³⁺ (Hematita Fe2O3) y Fe²⁺/Fe³⁺ (magnetita), huella geológica de su actividad bioquímica, como también la eucariogénesis y la evolución de las plantas y en último término de los animales pluricelulares, de manera que la especie humana no existiría si hace 2,500 millones de años no hubieran dominado, como dominaron, estas revolucionarias bacterias fotosintéticas.

Las Cyanobacterias son un grupo de bacterias Gram-negativas (Phyllum Cyanobacteriota) caracterizadas por realizar fotosíntesis oxigénica mediante un complejo bioquímico dual PSII-PSI, lo que las diferencia de los demás grupos fotosintéticos bacterianos, donde PSII o PSI están presentes, pero nunca operando a la vez, ver fig 1.

El complejo fotosintético se localiza en invaginaciones intracelulares de la membrana plasmática denominadas membranas Thylakoides, precursoras de las estructuras thylakoidales propias de los cloroplastos presentes en las células del reino vegetal.

Figura 1. Complejo fotosintético de Cyanobacterias

La maquinaria fotosintétic de las cyanobacterias comprende los siguientes subsistemas:

Complejo antena (Light Harvest Complex) denominados phycobilisomas, los cuales están intimamente ligados a los fotosistemas PSII y PSI
Fotosistemas PSII y PSI propiamente dichos, encargados el primero de reducir quinonas y el segundo reducir NADH
Citocromo b6f, transportador de electrones hacia PSI y responsable de la generación del potencial protónico PMF
Centro OEC (Oxigen Evolving Center) responsable de la oxidación del agua.
ATP Synthase, que, aunque no forma parte del complejo, es fundamental para la síntesis de ATP

A continuación un resumen general de los diferentes componentes de la maquinaria:

PHYCOBILISOMA (PBS)

Durante el proceso de la fotosíntesis, la energía lumínica es capturada por complejos antena denominados Phycobilisomas (PBS). La energía es luego transmitida hacia los centros de reacción (RC), donde pares especiales de clorofilas Chl_a son exitados a niveles energéticos que permiten la liberación electrónica en Chla para iniciar la cadena de transporte de electrones (ETC) , motor final de las maquinarias fotosintéticas.

Cada Phycobilisoma está compuesto por seis (raramente ocho) estructuras proteicas de corte cilíndrico en disposición radial, ver Fig 2., convergiendo hacia un nucleo proteico central.

Figura 2. Phycobilisoma. A: Vista general. Se incluye con propósito ilustrativo en tonos suaves el centro de reacción. B: Detalle estructural. C: Disposición de subunidades en los trímeros.

RADIOS:

Cada radio a su vez está conformado por 2 – 6 discos de phycobiliproteinas (10-12 nm de diámetro), los cuales actúan como unidades de captura y transferencia de energía lumínica hacia el nucleo del complejo. Los discos, de estructura trimeral, pueden operar de manera individual, trímeros (αβ)₃ , o por parejas enlazadas por proteinas linker, en cuyo caso su estructura es hexameral (αβ)₆, ver Fig 2b y 2c. El rol de la proteina linker no es solamente enlazante, también contribuye a ajustar los niveles energéticos y a dirigir la energía hacia el nucleo del complejo antena.

De distal a proximal, y dependiendo de los cromóforos que contienen, las proteinas de los radios se clasifican en:

PHYCOERITHRINAS (PE) → Colectores primarios de luz .

PHYCOCYANINAS (PC) → Transfieren la energía colectada por PE hacia el nucleo del phycobilisoma.

La estructura de los radios puede variar acomodandose a la disponibilidad de energía. Así, PE puede estar ausente, en cuyo caso el colector primario es PC. De manera similar, PC puede faltar, y en ese caso PE comunica directamente con los cromóforos del nucleo.

NÚCLEO

El núcleo está conformado por 2-3 cilindros dispuestos horizontalmente, ver Fig.2a, con 6-9 discos αβ₃ por cilindro, agrupados por parejas mediante proteinas linker, resultando en estructuras αβ₆.

La proteina del nucleo corresponde a ALOPHYCOCYANINA (APC), derivando su nombre del pigmento correspondiente, Alophycocyanobilina, el cual es exitado por los cromóforos radiales que actúan a modo de embudo energético. Este pigmento es el responsable de la exitación del par especial de clorofilas localizada en el centros de reaccion.

El núcleo tiene en consecuencia una función conectora entre el complejo antena y el centro de reacción RC, de manera análoga a la capa FMO de los clorosomas propios de las baterias verdes del azufre (ver lectura correspondiente), si bién presentan diferencias significativas:

El núcleo del ficobilisoma es una estructura grande, modular y con alta plasticidad morfológica, adaptable en número de discos y organización de los mismos dependiendo de las condiciones lumínicas, mientras que FMO es un complejo pequeño,rígido en estructura, no adaptable a fluctuaciones de las condiciones ambientales.
El cromóforo contiene Aloficocianina, conecta con el par especial Chla en RC P680 de (PSII y P700 de PSI), mientras que FMO contiene Bacterioclorofila y transmite la energía al par Bchla P840 en RC.
El phycobilisoma requiere para su exitación de una intensidad de luz mucho mayor que el chlorosoma, lo que define y diferencia los nichos ecológicos ocupados por ambos grupos biológicos.
El número de pigmentos presentes en el phycobilisoma es muchísimo menor que el del chlorosoma (decenas en el ficobilisoma, cientos de miles e el corosoma).
Los pigmentos del phycobilisoma requieren proteinas estructurantes donde se anclan y organizan, mientras que la organización y distribución de pigmentos en el chlorosoma obedece a una estructura semicristalina auto-organizada, y salvo la envoltura que los contiene y la unidad conectora (FMO), hay ausencia proteínica al interior del complejo antena.
El phycobilisoma es típico de linajes oxigénicos evolutivamente recientes, mientras que el chlorosoma es típico de fototrofía anoxigénica mucho mas antigua.

PIGMENTOS FOTOSINTÉTICOS

Para que la energía fluya desde el Phycobilisoma hasta PSII/PSI mediante transferencia no radiativa FRET se requiere cumplir un conjunto de condiciones:

Energías de exitación decrementales en el sentido del flujo ETC
Distancias reducidas entre cromóforos adyacentes
Superposición espectral entre las frecuencias de emisión y frecuencias de exitación de pigmentos en la cadena
Orientación favorable a FRET entre los dipolos
Adecuada vida media de estados exitados

Las proteínas PE, PC y APC contienen los pigmentos de los tipos Phycoerytrobilina, Phycocyanobilina y Alophycocyanobilina respectivamente, cuyas energías de exitación/emisión cumplen las condiciones descritas, lo cual garantiza el flujo de energía en la secuencia

PE → PC → APC → PSII/PSI

El flujo de energía y la tabla de valores de exitación/emisión en el phycobilisoma se ilustran en la Fig 3.

Figura 3. Flujo de energía y valores de absorción/emisión correspondientes a las etapas de flujo de energía en el phycobilisoma

Los pigmentos fotosintéticos obedecen a una estructura tetrapirrólica de anillo abierto, con diferencias en el radical asociado al carbono 18 (Vinil para Phycoerytrobilina, Ethil para Phicocyanobilina y Alophycocyanobilina), y con diferencias en las posiciones de algunos enlaces Pi conjugados entre Phycocyanobilina y Alophycocyanobilina , ver Fig.4.

Estas diferencias moleculares, combinadas con las cargas eléctricas de los aminoácidos que las rodean, definen las energías de absorción/ emisión para cada tipo de pigmento.

Para los tres casos, los pigmentos están anclados a las proteínas vía residuos Cisteína mediante enlaces covalentes Tioéter.

Figura 4. Estructura molecular de los pigmentos involucrados en el phycobilisoma

FOTOSISTEMA PSII

La energía capturada y transmitida desde los pigmentos de las radios hasta el nucleo del complejo es transmitida al par especial de clorofilas localizado en la base del fotosistema PSII, el cual es un complejo de proteínas transmembrana en un arreglo heterodimérico D2-D1, ver Fig.5.

El acoplamiento entre los pigmentos del nucleo y el par especial de clorofilas es mucho mas fuerte y mucho más coherente que el acoplamiento entre pigmentos al interior del phycobilisoma, lo que lo define como un caso extremo de resonancia de Förster, renombrado recientemente como EET (Exitation Energy Transfer)

Figura 5. Fotosistema PSII. Estructura y cadena de transporte ETC.

Mediante EET, la energía procedente del complejo antena exita el par especial de clorofilas P680 llevandolo a su forma P680*, elevando su potencial redox de

+ 1,2 → -0,9 eV

Si los requerimientos energéticos celulares son bajos, el par especial retorna al estado Ground mediante fluorescencia, ver Fig 6.

Figura 6. Exitación/relajación electrónica en pigmentos fotosintéticos

Ante demanda energética, el electrón exitado π* (procedente de la cadena de enlaces conjugados), no retorna a ground sino que se libera oxidando el par especial de clorofilas Chl_a , iniciando una cadena de transporte de electrones ETC, que en su primera fase (PSII) sigue la ruta ETC

P680* → Pheophytin → Quinone A → Quinonne B → Plastoquinol

El pigmento Phaeophitin corresponde estructuralmente a una molécula de clorofila Chla sin presencia del átomo central de magnesio coordinado. Las quinonas corresponden a Plastoquinonas, muy estables en ambientes ricos en oxígeno.

Para reducirse completamente, las plastoquinonas PQA y PQB requieren dos electrones, de manera que el ciclo de exitación y liberación electrónica del par especial de clorofilas debe repetirse dos veces, y previamente dos fotones deben ser capturados y transmitidos a RC secuencialmente por parte del complejo antena.

Una vez completamente reducida, PQB^2- captura dos protones procedentes del citoplasma adquiriendo la forma de Plastoquinol PQH₂ :

PQB → PQB∙− → PQB2- → PQH2

Mientras que PQA está ligada fuértemente a PSII, PQB es fácilmente liberada en su forma plasoquinol, migrando a un reservorio especial de quinonas localizado en el espacio intramembrana thylakoidal denominado pool de quinonas, ver Fig 7.

Figura 7. Diagrama de flujo de energía en el complejo fotosintético de Cyanobacterias, reacciones dependientes de luz.

Para que la cadena de transporte ETC siga una dirección “cuesta abajo” desde P680* hasta PQH₂ en PSII, (y más adelante hacia el pool de quinonas y finalmente hasta P700 en PSI), los “eslabones” de la cadena de transporte deben estar acoplados de modo que sus potenciales redox vayan disminuyendo paso a paso, ver Fig.8.

El tránsito de electrones a lo largo del proceso, al igual que en los complejos fotosintéticos presentes en los demás grupos bacterianos y en la maquinaria de foforilación oxidativa mitocondrial, permite generar un gradiente protónico intermembrana (PMF) indispensable para la síntesis de ATP.

Figura 8. Diagrama Z en el complejo fotosintético PSII/PSI de Cyanobacterias.

El transito de electrones descrito en la fig. 8 se conoce como ESQUEMA Z, que en resumen describe la forma en “Z” del transporte no cíclico de electrones durante las reacciones dependientes de la luz en la fotosíntesis de cyanobacterias y plantas superiores.

El Esquema “Z” comprende dos fases, correspondientes a PSII y PSI respectivameente. PSI maneja niveles energéticos mayores que PSII, lo que define para PSII un alto poder oxidante y para PSI un alto poder reductor, convirtiendo al sistema combinado en una maquinaria altamente oxidante, altamente reductora, que en la práctica se traduce en capacidad de oxidar H2O y capacidad de reducir NADP⁺ de manera directa. Comparativamente, maquinarias de un solo fotosistema, como las presentes en bacterias púrpura y bacterias verdes del azufre, la eficiencia fotosintética general está limitada. En las primeras, el débil poder reductor impide la síntesis directa de NADPH, teniento que invertir valioso ATP en su producción, mientras que en bacterias verdes del azufre ocurre lo contrario. Se habilita la síntesis directa de NADPH pero el bajo poder oxidante impide la utilización de H₂O como fuente de electrones, ver Fig 9.

Figura 9. Centros de reacción de Bacterias púrpura y verdes del azufre

Hace algo cercano a 2,500 millones de años, sea por endosimbiosis seriada entre linajes de bacterias con maquinarias complementarias tipo I y tipo II, sea por adquisición de un segundo fotosistema por evolución propia , o sea por transferencia genética horizontal entre linajes, en lo que podría ser una especie de endosimbiosis bioquímica, de alguna manera dos maquinarias fotosintéticas se combinaron resultando en una máquina dotada de un “carburador de doble venturi” capaz de oxidar el agua, lo que marcó un punto de no retorno en la vida del planeta.

La utilización de agua como fuente de electrones en éste novedoso proceso fotosintético ha sido de lejos la más importante y trascendental innovación evolutiva alcanzada en el planeta. El nuevo recurso eliminó la dependencia de electrones procedentes de fuentes de limitado acceso (H₂S, moléculas orgánicas, etc) permitiendo que las cyanobacterias pudieran ocupar todos los rincones del planeta donde hubiera agua líquida, convirtiendose así en el grupo más exitoso y de lejos más dominante que haya existido hasta la fecha .

Pero esta dominancia tuvo su lado obscuro, pués también fué la responsable de alterar profundamente la atmósfera primigenia, rica en dióxido de carbono y metano, por una atmósfera de oxígeno, lo que amenazó seriamente las formas de vida anoxigénica que prosperaban en ese entonces .

POOL DE QUINONAS

Como se mencionó anteriormente, el pool de quinonas es un depósito de quinonas oxidadas y reducidas ubicada en el espacio intramembrana tylakoidal, adyacente a los complejos fotosintéticos PSII, PSI y al Cyt b₆f.

La naturaleza hidrofóbica de las quinonas permite que éstas permanezcan confinadas en dicho espacio, repelidas por los radicales fosfato de la capa bifosfolipídica.

La proporción y concentraciones de las formas PQ / PQH₂ es dinámica y depende de los requerimientos fisiológicos, siendo PQH₂ la portadora de energía desde PSII hacia en citocromo b6f.

CITOCROMO b6f

El complejo Cyt b₆f es un complejo proteínico transmembrana con moléculas Heme como cofactores, ver Fig 10. Sus funciones consisten en transferir electrones al fotosistema PSI orientados a síntesis de NADPH y mover protones del citoplasma al lumen thylakoide mediante una secuencia de oxidaciones y reducciones de quinonas aprovechando una cadena de transporte de electrones ETC habilitada por cambios reversibles entre los estados de oxidación Fe³⁺ / Fe²⁺ de átomos de hierro presentes en moléculas Heme al interior del complejo.

Fig 10. Estructura del citocromo Cytb6f, y dinámica de transporte de electrones ETC.

La subunidad Cyt B6 tiene dos sitios activos, Q_p oxidante y Q_n reductor, responsables de alojar las quinonas a oxidar y reducir, respectivamente.

Del pool de quinonas es transladada una molécula PQH₂ a Q_p donde es oxidada a su forma PQ. Dos protones y dos electrones son liberados en la reacción. Los protones migran al lumen htilakoide donde contribuyen a incrementar la fuerza protomotriz PMF que luego se utilizará pra la síntesis de ATP.

En cuanto a los electrones, tienen dos destinos diferentes:

El primer electrón es capturado por el complejo 2Fe2S, cofactor de la proteína Rieske (Iron Sulfur Protein ISP) quien a su vez reduce una cuproproteina móvil presentee e el lúmen thylakoide denominada Plastocianina, responsable final de la transferencia de electrones desde Cyt b6f hasta PSI siguiendo la ruta

Qp → Cytf → [2F_e2S] → PC → P700^–

En cuanto a Rieske, el centro [2Fe2S] está coordinado por dos histidinas y dos cisteínas, en lugar de las cuatro Cystinas que caracterizan a la ferredoxina [2Fe2S], ver Fig 11.

Fig 11. Centro [2Fe-2S] presente en la proteina Rieske

Respecto a la Plastocianina (PC), se trata de una proteína móvil transportadora de electrones con un átomo de cobre como cofactor anclado a la proteina mediante cuatro ligandos: Imidazol de dos residuos histidina (His37, His87) , thiolato de Cys84 y thioether de Met92, lo que le confiere una estructura de tetrahedro irregular. Durante el proceso el cobre es reducido de la forma

Cu²⁺ → Cu⁺

En estado reducido, PC migra en el lumen hasta el PSI, donde dona el electrón a P700⁺, volviendo a su forma oxidada Cu²⁺.

Respecto al segundo electrón, este sigue la ruta

b_l → b_h (o b_l → cn) → PQ

mediante cambios en los estados de oxidación Fe³⁺ – Fe²⁺ de los Heme correspondientes, para finalmente reducir parcialmente una plastoquinona PQ localizada en el sitio Q_n .

Son necesarios dos ciclos como el descrito arriba para reducir completamnte la plastoquiuinona PQ localizada en Q_n.

Una vez totalmente reducida, la plastoquinona incorpora dos protones procedentes del citoplasma a su estructura, retornando luego al pool de quinonas en su forma PQH₂ .

Completados los dos ciclos, cuatro protones son transladados del citoplasma al lumen tylakoidal.

FOTOSISTEMA PSI

El fotosistema PSI es el último complejo involucrado en la cadena de transporte de electrones, su función es reducir NADP+ a partir de la oxidación del átomo de cobre precente en PC, por lo cual se conoce atmbién como Plastocianina-NADP Oxidoreductasa., ver Fig 12.

Figura 12. Fotosistema PSI. Estructura y cadena de transporte ETC

Como en el caso de PSII, complejos antena tipo phycobilisomas son responsables de transferir la energíalumínica al par especial de clorofilas, en este caso al dímero P700, con la energía necesaria para que un electrón sea liberado del par especial iniciando la cadena de transporte correspondiente.

Una vez liberado el electrón, el par especial adquiere el potencial oxidante necesario para oxidar la plastocianina PC procedente del complejo Rieske, retornando el par especial a su estado Ground, cambiando el estado de oxidación del átomo de cobre:

Cu⁺ → Cu²⁺

Dos ramas simétricas de cofactores están presentes en PSI. Las ramas parten de P700 al interior de las subunidades PSaB y PSaA, cada una conteniendo una molécula accessoria de Chla ( A), una segunda monomérica Chla ( A₀) y una filoquinona (A₁). Las dos ramas convergen en un cluster [4Fe-4S] central (F_x), ver Fig 13, apuntando hacia el citoplasma.

A pesar de existir dos ramas paralelas de cofactores A-A_o-A₁, solo una es responsable de la cadena de transporte de electrones, usualmente la rama localizada en PSaA, mientras que la segunda rama, presente en PSaB , permanece inactiva.

De F_x la energía es transferida hacia dos cluster [4Fe-4S] denominados F_A y F_B localizados en la subunidad proteínica PsaC, para finalmente reducir una ferredoxina 2Fe-2S Fe-S , denominada Fdx, localizada en el citoplasma.

La ferredoxina requere dos electrones para reducirse completamente, de modo que dos ciclos secuenciales PC-Ferredoxina deben ser completados.

Éste agente reductor no transfiere directamente electrones a NADP⁺ , requiriendo una enzima intermediaria denominada ferredoxina-NADP⁺ reductasa (FNR). La transferencia de electrones se realiza en dos pasos:

FNR → Flavin-Semiquinona → FADH₂

Una vez completamente reducida, FNR transfiere los dos electrones a NADP⁺ .

En resumen, la cadena de transporte ETC en PSI sigue los siguientes pasos:

P700∗ → A → A₀ → A₁ → F_x → F_A → F_B → Fdx → FNR – NADPH

OXIGEN EVOLVING CENTER OEC

Con la síntesis de NADPH y la habilitación de síntesis de ATP mediante la generación de fuerza protomotríz PMF por el sistema parecería que el tema quedaría cubierto.

Sin embargo queda pendiente el tema de reposición de electrones en PSII para que la maquinaria fotosintética pueda operar ininterrumpídamente.

La oxidación de P680 inicializa el fljo ETC mediante la cesión electrónica, pero a su vez, gracias al alto poder oxidante adquirido, permite reincorporarlos desde la fuente primaria, H₂O, mediante una innovacion evolutiva, El ciclo de Joliot-Kok mediado por Mn₄CaO₅ , ciclo que opera en un complejo proteínico denominado Oxigen Evolving Center, “OEC”.

Como core del complejo OEC y como centro oxidante se presenta una molécula de estructura cubana, ver Fig 13, y fórmula molecular Mn₄CaO₅, responsable final de la oxidación del agua.

Figura 13. Diagrama 3D de la molécula Mn₄CaO₅. Se incluyen en la molécula las cuatro moléculas coordinadas de agua

El tránsito de electrones desde MnCaO₅ hacia el par de clorofilas es mediado por un residuo Tyr 161 (Yz), en la secuencia

H2O → Mn₄CaO₅ → Yz → P680*

Al ceder electrones, P680* adquiere un potencial oxidativo muy alto (~+1,25v) , lo que permite oxidar Tyr161 quien a su vez oxida MnCaO5 para que tras un ciclo repetido pueda oxidar el agua , ver Fig.14.

Figura 14. Ciclo de KOK. Las cuatro barras en cada estado representan los cuatro átomos de manganeso, barras azules indican átomos en estado de oxidación III, barras rojas estado IV.

Como etapa previa al ciclo de KOK, la energía de un fotón procedente del complejo antena promueve la liberación de un electrón en P680, lo que lo lleva a un estado P680* altamente oxidativo. Este potencial es transladado al centro OEC con el propósito final de oxidación del H₂O.

El elemento responsable de los estados de potencial corresponde a los cuatro átomos de Mn, que pueden tener los siguientes estados de oxidación:

Mn neutro: [Ar] 3d⁵ 4s²

Mn(III): [Ar] 3d⁴ (Paramagnético, 4 electrones despareados)

Mn(IV): [Ar] 3d³

Las etapas del ciclo de KOK se pueden resumir así:

S0 → S1: Partiendo de un estado inicial en Mn4CaO₅ con Mn1 – Mn3 en estado de oxidación III y Mn4 en estado de oxidación IV, P680* promueve la oxidación de Tyr161 y luego la oxidación de Mn3 en Mn4CaO₅ (con la consecuente reposición electrónica en P680), lo que genera en el core de OEC un potencial de +0,8v.
S1 →S2: Segundo fotón incidente, segundo electrón liberado, se eleva el potencial oxidativo del core a de +0,8v a 0,9v , oxidación de Mn2 pasando del estado MnIII a MnIV, liberación de H⁺ al lumen thylakoide.
S2 →S3: Tercer fotón incidente, tercer electrón liberado, captura de una primera molécula de agua, liberación de H⁺ al lumen thylakoide, el core adquiere un potencial de ~+1,0 – +1,1, oxidación de Mn1 pasando del estado MnIII a MnIV.
S3 →S4 → S0: Cuarto fotón incidente y cuarto electrón liberado. Con todos los átomos de Mn en estado de oxidación +IV, el potencial de oxidación general es lo suficientememnte alto como para generar un enlace O-O a partir de H₂O, de manera que sus electrones se puedan incorporan al sistema, retornando de paso los estados de oxidación de los átomos de Mn a sus condiciones iniciales para así poderse iniciar un nuevo ciclo.

S2 y S3 son estados metaestables, particularmente en ausencia o deficiencia de luz, pudiendo decaer el sistema a S0, lo que hace que el poder oxidante acumulado se pierda.

La secuencia presentada se basa en un modelo de oxidación de “valencia alta” (High valence), caracterizada por átomos de Mn en estados de oxidación III y IV.

Este modelo presupone en la etapa S4, previa la formación del enlace O-O, la oxidación de un átomo de Mn a un estado V, estado energéticamente extremo, difícil de explicar bajo el modelo de Lewis y en conflicto con algunos datos espectroscópicos experimentales.

Una segunda alternativa se basa en un modelo de bajo potencial (Low potential), en el que no es necesario recurrir a estados de oxidación extremos y donde la energía adicional es resuelta mediante Radicales Oxyl (O.), Puentes Oxo deprotonados y Oxidación centrada en ligandos, y no en los átomos de Mn.

Bajo este modelo, el manganeso Mn1 participa en S0 con un estado de oxidación II , y en general, a lo largo de todo el ciclo, los estados de oxidación del core son menores que los del modelo de potencial alto, ver Fig 15.

Este modelo explica de mejor manera el ciclo, no es necesario recurrir a estados energéticos extremos, pero por otro lado el hecho de manejar menores potenciales de oxidación abre interrogantes sobre la capacidad de oxidación del agua.

Para concluir, la sinergia bioquímica resultante de combinar los fotosistemas PSII y PSI en una única maquinaria fotosintética fuertemente oxidante y a la vez fuertemente reductora, sumado al desarrollo de un novedoso complejo bioquímico diseñado para extraer electrones del agua, permitió que toda una nueva propuesta bioquímica, la de las formas de vida aerobia, conquistara el planeta en una explosión evolutiva que aún hoy, después de 2,500 millones de años, nos acompaña.

Lidiar con el oxígeno, sin embargo, no ha sido tarea fácil para la vida, e incluso la maquinaria fotosintética que lo liberó por primera vez debe lidiar con él.

Los mecanismos de protección ROS, y en general las rutas de control diseñadas para proteger la maquinaria fotosintética, serán el tema de la próxima lectura.

XI. FOTOSÍNTESIS EN BACTERIAS VERDES DEL AZUFRE (GSB)

Las bacterias verdes del azufre son un grupo bacteriano Gram (-) fotolitoautótrofo metabólicamente especialista, pertenenecen a la clase Chlorobia, Phyllum Bacteroidotas, caracterizadas por ser anaerobias estrictas .

Propias de ambientes anóxicos en fondos de lagos con alto contenido de azufre, utilizan H₂S y en menor medida tiosulfatos y S^o elemental como donores de electrones, carecen del ciclo reductor de Calvin-Benson, en reemplazo fijan CO₂ mediante el ciclo reverso del ácido tricarboxílico.

Su aparato fotosintético contiene complejos antena altamente eficientes denominados clorosomas, los cuales les permiten prosperar a bajísimas intensidades de luz, siendo de hecho el grupo fotosintetizador con menores requerimientos de energía lumínica reportado a la fecha.

Este grupo bacteriano utiliza el centro de reacción RC para producir reductantes fuertes, ATP y NADPH, mediante la oxidacion de los compuestos del azufre anteriormente mencionados.

Para activar la cadena de transporte de electrones, RC contiene como cofactor prostético un par de bacterioclorofilas BChl_a exitable a 840 nm, que les permite pasar de un estado GND un estado exitado P840*, ver Fig. 1.

Figura 1. Potenciales REDOX en la cadena ETC de las bacterias verdes del azufre.

P840 es indispensable para:

Recepción de energía lumínica proveniente de los complejos antena
Separación de cargas
Transferencia de electrones a clusters de proteinas-ferrodoxinas Fe–S, a niveles de energía mucho menores (mas negativos) que los requeridos por las quinonas de bacterias púrpura, lo que permite reducir directamente NAD⁺.

ETC transfiere la energía desde el par BChl_a exitado hacia FeS_A/B, y finalmente a ferrodoxinas Fd citoplasmáticas altamente reductoras, (514-584 mV) , lo que proporciona potenciales suficientes para reducir NADP ⁺ vía ferrodoxina/NADP⁺ oxidoreductasa, lo que habilita las cadenas memtabólicas responsables de la fijación de carbono.

En cuanto a la síntesis de ATP, a la fecha no hay claridad sobre la ruta responsable de generación de la PMF requerida para la activación de ATP synthase.

En primer lugar, en la cadena de transporte de electrones no participan de manera directa quinonas, y solo menaquinona MK7 está presente en lo que prodría definirse como pool de quinonas.

Por otro lado, a pesar de que GSB contiene genes codificantes de Cyt b y Rieske Fe/S (PetB y PetC respectivamente), no ha sido descrito a la fecha genoma codificador de Cyt c₁ y Cyt f , de manera que una ruta cíclica equivalente a la vía Cyt bc1 de bacterias púrpura no ha sido demostrada para GSB. El rol de Cyt b y Rieske Fe/S en el complejo es sujeto de investigación.

De manera alterna, es posible que la acción combinada de ferredoxina como agente reductor de MK7 y NADP deshidrogenasa como fuente de protones, ver Fig.2., permita generar MKOH, de modo que la translocación de protones en una etapa oxidativa subsiguiente de MKOH -> MK7 para síntesis de ATP pueda ocurrir . La reducción de MK7 puede tambien provenir de FeS o la fuente de electrones del sistema. Independiente del agente reductor, no ha sido posible caracterizar complejos oxidantes de MKOH que soporten la teoría, así que la ruta de generación de PMF y retorno de electrones al sistema en alguna vía alterna a Cytc1-Cyt C soluble también está por aclararse. En la Fig 2., las líneas punteadas representan rutas probables no demostradas.

Figura 2. Diagrama de flujo de las probables rutas fotosintéticas en GSB, incluyendo consumo de NADPH para síntesis de ATP. Líneas punteadas indican rutas no demostradas.

Para complementar el tema, la Fig 3 describe la ruta de síntesis de NADPH en bacterias púrpura mediante el consumo de ATP.

Figura 3. Diagrama de flujo de la síntesis de NADPH a partir de consumo de ATP en bacterias ´púrpura

En resumen, mientras que en bacterias púrpura, debido a su naturaleza débilmente reductora, se hace necesario “invertir” parte del ATP producido para sintetizar NADPH, en GSB, dada su naturaleza fuertemente reductora pero débilmente oxidante, una fracción de NADPH es la que se debe utilizar durante la síntesis de ATP.

Puesto que la incorporación de carbono a partir de CO2 depende de la disponibilidad tanto de NADPH como de ATP en las rutas reductoras (Ciclo de Calvin-Benson y TCA Reverso, entre otros) , y puesto que parte de estos agentes debe ser direccionado hacia la síntesis de los mismos, los aparatos fotosintéticos de Bacterias púrpura y GSB tienen en común una eficiencia limitada. La situación en bacterias púrpura y GSB recuerda la paradoja de la serpiente, quien para sobrevivir, requiere alimentarse de sí misma.

Figura 4. Paradoja de la serpiente

Hace unos 2,000 millones de años, en un proceso de endosimbiosis bioquímica, dos grupos bacterianos, con rutas bioquímicas similares a las mencionadas, fusionaron de alguna manera sus maquinarias fotosintéticas dando origen a un único complejo fuertemente oxidante, fuertemente reductor, lo que por un lado eliminó la necesidad de consumo de productos reductores para síntesis de sí mismos, y por otro lado habilitó la utilización de H2O como una nueva e ilimitada fuente de electrones.

Las consecuencias de dicha convergencia evolutiva marcaron un punto de inflexión en la vida en el planeta, pero esto será tema para las próximas lecturas.

Finalmente, y para cerrar la lectura, la figura 5 desribe de manera resumida el aparato fotosintético en GSB.

Figura 5. Aparato fotosintético en bacterias verdes del azufre

VI. ORBITALES MOLECULARES Y EXITACIÓN ELECTRÓNICA

Antes de abordar el tema de pigmentos fotosintéticos, es conveniente revisar la estructura atómica y molecular del carbono.

La Figura 1 ilustra de manera gráfica la distribución electrónica y los niveles de energía de los orbitales atómicos en el estado Ground y en los estados exitados sp³, sp² y sp.

Estado exitado sp³ : Los cuatro electrones porvenientes de los orbitales 2s y 2p se hibridizan en un nivel equipotente de energía intermedio entre los niveles 2s y 2p, conduciendo a cuatro electrones sp³ separados espacialmente 109,5° formando un tetraedro regular.
Estado sp² : Tres de los cuatro electrones se hibridizan de manera planar, separados 120° entre sí, quedando libre de hibridación el electrón 2p_z cuya distribucion de probabilidad es perpendicular al plano sp³.
Estado sp: , Solo dos electrones se hibridizan y sus distribuciones de probabilidad se ubican sobre el eje x. En este caso, los dos electrones, 2p_y y 2p_z se distribuyen a 90° entre sí en un plano perpendicular al eje x.

Figura 1. Orbitales atómicos Ground y exitados del átomo de carbono.

En los pigmentos fotosintéticos, Enlaces C=C alternan con enlaces C-C , sea de manera lineal (carotenos) o en anillo (clorofilas), formando lo que se denomina enlaces conjugados. Los enlaces C=C corresponden al estado exitado sp² , en el que participan dos electrones: uno de los tres electrones híbridos sp2 y el electrón 2p_z, ver Figura 2. Los dos electrones sp² se alinean sobre un mismo eje, conformando un orbital molecular σ, mientras que los electrones 2p_z se alinean de manera paralela, conformando un orbital molecular π.

Figura 2. Orbitales moleculares para un enlace C-C correspondiente a sp²

Dependiendo del estado de fase, dos tipos de enlaces σ pueden presentarse: Bond, con funciones de onda en fase, y Antibond, con las funciones de onda desfasadas 180° entre sí, ver Fig 3.

Figura 3. Orbitales moleculares σ y σ* , Bond y Antibond, dependiendo de los estados de fase de los electrones participantes..

Orbitales moleculares tipo σ y σ* ocurren también entre orbitales atómicos p_x, ver Fig 4, mientras que p_y y p_z interactuan de manera paralela conformando orbitales moleculares π y π*, ver Fig.5.

Figura 4. Orbitales moleculares σ y σ* entre orbitales atómicos P_x

Figura 5. Orbitales moleculares π y π* entre orbitales atómicos p_y – p_y y p_z-p_z

La figura 6 describe los niveles de energía de los orbitales moleculares correspondientes a los elementos del grupo 2 de la tabla periódica.

Figura 6. Niveles de energía de los Orbitales moleculares para los elementos del grupo 2 de la tabla periódica.

Partiendo de los niveles de orbitales moleculares especificados en la fig.6., se dpuede definir el diagrama orbital molecular (MO Diagram) correspondiente al enlace C=C presente en los enlaces conjugados de los pigmentos fotosintéticos; ver Fig 7.

Figura 7. Diagrama orbital molecular (MO Diagram) para el enlace C=C en estado Ground

HOMO – LUMO

Los términos HOMO / LUMO hacen referencia a los orbitales “Highest Occupied Molecular Orbital” y “Lowest Unoccupied Molecular Orbital”, que, para el caso del enlace C=C especificado en la Fig.7., corresponden a los orbitales moleculares π y π*, respectivamente.

Se mencionó anteriormente que el orbital molecular π es un orbital “Bonding” en el cual las funciones de onda de los electrones que participan están en fase, ver Fig.5., mientras que π* es un enlace “Antibonding” , en desfase de 180°.

Cuando un fotón incide sobre un electrón π con un energía exactamente igual a la diferencia entre los niveles de energía (π* – π), en electrón se exita pasando del nivel π al π* , esto es, de HOMO a LUMO, ver Figura 8.

Figura 8. Diagrama orbital molecular (MO Diagram) para el enlace C=C en estado exitado

Los diagramas propuestos por Richard Feynman describen de una manera elegante la interacción fotón-electron, aplicable a los pigmentos fotosintéticos, ver Fig 9.

Figura 9. Diagrama de Feynman correspondiente a l salto de energía de un electrón π ground (HOMO) a su estado exitado π* (LUMO)

La exitación electrónica HOMO-LUMO de π a π* es el fenómeno natural al cual la vida a travez de la fotosíntesis ha recurrido para aprovechar la energía solar, con el único propósito de mantener su estructura y función orgánica, lo que viene a ser el motor mismo de la vida en nuestro planeta.

ESTADOS TRIPLETE Y SINGLETE

En adición a la energía de exitación inherente al tránsito HOMO-LUMO del electrón (π -> π*) , el momento angular del electron, denotado por S, o Spín, juega igualmente un rol importante en la captura de energía y relajación en los procesos fotosintéticos.

El Spin es un número cuántico inherente a las partículas que conforman el universo. En el caso de los fermiones, a los cuales pertenece el electrón, su valor siempre es S=1/2, y su proyección sobre el eje z, o s_z , puede tomar los valores +1/2 (up ↑) y -1/2 (down ↓).

Matemáticamente,

{\displaystyle S_{z}={\frac {\hbar }{2}}\sigma _{z}={\frac {\hbar }{2}}{\begin{bmatrix}1&0\\0&-1\end{bmatrix}}}

Los dos eigenvalues de S_z, ${\textstyle \pm {\frac {1}{2}}\hbar }$ , corresponden a los siguientes eigenspinors:

{\displaystyle \chi _{+}={\begin{bmatrix}1\\0\end{bmatrix}}=\left\vert {s_{z}{=}{+\textstyle {\frac {1}{2}}}}\right\rangle =|{\uparrow }\rangle =|0\rangle }

{\displaystyle \chi _{-}={\begin{bmatrix}0\\1\end{bmatrix}}=\left\vert {s_{z}{=}{-\textstyle {\frac {1}{2}}}}\right\rangle =|{\downarrow }\rangle =|1\rangle .}

Para un sistema conformado por dos electrones, hay dos estados de importancia en los procesos fotosintéticos:

Estado triplete: Comprende tres estados antisimetricos con spin total S=1

Componentes: m_s=+1 , m_s = 0 , m_s −1, donde

∣T1⟩=∣↑↑⟩

∣T0⟩=1/√2 (∣↑↓⟩+∣↓↑⟩)

∣T−1⟩=∣↓↓⟩

Estado singlete (S = 0): Estado simétrico con spin total S=0 .

Componente único : ms=0, donde

∣S⟩=1/√2(∣↑↓⟩−∣↓↑⟩)

Por regla general, para dos electrones en el mismo sistema, el estado singlete (estado simétrico) suele tener mayor energía que el estado triplete, debido principalemente a que un estado simétrico permite mayor cercanía entre el par de electrones que en estados antisimétricos, lo que aumenta la repulsión coloumbiana.

En la fotosíntesis y otros fenómenos bioquímicos, una e las estrategias de de-exitación se conoce como Inter-System Crossing, ISC. Electrones pueden pasar de estados Singlete de alta energía a estados triplete de menor energía, ver Fig. 10, como un paso intermedio para retorno a GND.

Figura 10. IC – ISC como rutas de De-exitación no radativa.

ENLACES CONJUGADOS

Como se mencionó, cadenas y anillos con alternancia de enlaces simples ( σ) y dobles (σπ) se denominan enlaces conjugados. ver Fig.11. En este tipo de arreglos, los electrones π se deslocalizan, lo que otorga una gran estabilidad a la molécula a mas de ser fenómeno base de sus propiedades resonantes.

La diferencia de energía (π* – π) en los pigmentos fotosintéticos depende de numerosos factores, intramoleculares e intermoleculares. Los enlaces conjugados, como parte de la estructura molecular, definen en buena medida el valor de dicha diferencia .

Figura 11. Estructura molecular de la porfirina, con un anillo conformado por 9 enlaces σπ alternando con 9 enlaces σ.

A mayor número de enlaces conjugados por pigmento menor la distancia energética (π* – π), lo que se traduce, en pigmentos fotosintéticos, a absorber fotones a menores energías, tan bajas como el infrarrojo cercano.

Cada grupo biológico dependiente de la fotosíntesis tiene su entorno característico, con una luminosidad característica, lo que implica que la maquinaria fotosintética debe sintonizarse con la fuente de energía disponible. El ajuste de la diferencia HOMO-LUMO es la herramienta base para dicha sintonización.

No quisiera cerrar esta lectura sin mencionar a un personaje que de una u otra manera entendió la importancia de la luz en el universo.

Me refiero al faraón Akhenaton, uno de los últimos faraones de la dinastía XVIII, quien en medio de un gobierno teocrático politeista se atrevió a implementar, por primera vez en la historia de la humanidad, el monoteismo en su reino. Así, el culto a Ra, el dios sol, se convirtió en el centro de la religión durante su regencia . Esta “herejía”, opuesta al zoológico de dioses defendidos por los sacerdotes de la época, marcó el principio del fín de su dinastía, quedando sin embargo “grabado en piedra” para la posteridad su aporte al reconocimiento del papel de la energía electromagnética, entiendase Ra, sol, luz o fotón, en la vida y evolución de nuestro planeta.

Obviamente, tras Akhenaton vinieron aportes menos religiosos y más científicos, dentro de los que cabe resaltar los aportes de J.C. Maxwell, Max Plank , Albert Einstein y Richard Feynman, entre otros, pero eso debería ser tema para otras lecturas.

IX. SOBRE EL CICLO DE CALVIN-BENSON Y EL PRINCIPIO DE MÍNIMA ACCIÓN

Figura 1. Vista 3D de la enzima Rubisco, responsable de la fijación de carbono en el ciclo de Calvin-Benson.

El ciclo de Calvin-Benson es de lejos el ciclo reductor mas importante en la naturaleza, presente en varios grupos bacterianos, algas y plantas superiores.

La manera más común de representar el ciclo se ilustra en la Fig 2.

Figura 2. Ilustración general del ciclo de Calvin-Benson

Varios elementos a resaltar:

Se trata de un ciclo reductor, responsable de la biosíntesis a partir de Gliceraldehido 3 fosfato (G3P) , mediante incorporación de CO₂, ruta característica y propia de los procesos fotosintéticos.
El ciclo requiere energía externa, en forma de ATP y NADPH
El ciclo comprende tres fases: Carboxilación, Reducción y Regeneración
Durante la fase de carboxilación, 3 moléculas de CO2 son incorporadas al ciclo, y en conjunto con 3 moléculas de H₂O y tres de Ribulosa 1-5 bifosfato se producen seis moléculas de 3-fosfoglicerato. En esta fase la enzima Rubisco (Ribulosa 1-5 bifosfato carboxilasa oxigenasa) es la responsable de la carboxilación.
En la fase reductora, seis moléculas de Gliceraldehido 3-fosfato (G3P) son sintetizadas a partir de igual número de moléculas de 1-3 bifosfoglicerato.
Finalmente, en la fase de regeneración, cinco de las seis G3P producidas previamente se destinan a la regeneración de 3 moléculas de Ribulosa 1-5 bifosfato, la sexta G3P es extrída del clico para biosintesis o como reserva de energía, propósito fundamental del proceso.

Lo que la Fig 2. no muestra es la complejidad de la fase de regeneración.

Para ilustrar de la mejor manera esta fase resulta mucho mejor “abrir” el ciclo, ver fig 3., con tres moléculas de Ru-1-5-BP iniciando la ruta metabólica y “OTRAS” tres finalizandolo, lo cual de paso es la manera mas estricta de representar el proceso. El hecho de que la ruta se repita ciclicamente no quiere decir que sea circular, lo que implicaría las que las mismas moléculas de Ru-1-5 BP son las que incician y cierran el ciclo.

Como se mencionó arriba, una de las seis moléculas de G3P producidas durante la fase de reducción se destina a biosintesis (o como reserva de energía), mientras que las cinco restantes se destinan a la regeneración de Ru-1-5BP.

Figura 3. Representación alterna de la Ruta metabólica de Calvin-Benson

Se incluyen en la parte superior de la figura las dos rutas de biosíntesis más relevantes: La biosíntesis de almidón (en el cloroplasto de plantas superiores) y la biosíntesis de sucrosa (en el cytosol).

Para facilitar la comprensión del proceso, moléculas orgánicas de tres carbonos se representan como triángulos, de cuatro como cuadrados, de cinco como pentágonos, etc.

La aritmética implicada en el reagrupamiento de carbonos en la fase de regeneración, esto es, la síntesis de tres moléculas de cinco carbonos (Ribulosa 2-5 bifosfato) a partir de cinco moléculas de tres carbonos (Gliceraldehido tres fosfato) se resume en la fig 4.

Figura 4. Aritmética de la fase de regeneración en el ciclo de Calvin-Benson

Otra manera de visualizar la fase de regeneración es mediante un diagrama de evolución temporal en el número de carbonos/molécula, ver Fig 5.

Figura 5. Evolución de carbonos a lo largo de la fase de regeneración

Lo que permite analizar este gráfico es la distribución de densidad de carbonos por molécula alrededor del objetivo final (5 carbonos).

Una manera de cuantificar esta densidad es a travez de un índice de variacion I, de acuerdo a la fórmula especificada en la figura. Para este caso, 2,36 es el valor calculado del índice de densidad de carbonos, teniendo en cuenta las moléculas precursoras de tres carbonos, G3P, moléculas intermedias de 4, 6 y 7 carbonos, ver fig.3, y las moléculas objetivo, Ru-1-5 BP.

No existe una fase de regeneración alterna que aporte un úndice inferior a 2,36. El número de carbonos oscila entre 3 y 7 carbonos, cualquier alternativa con moléculas de menos de tres carbonos o más de siete termina arrojando un índice mayor.

A manera de ejemplo, analizemos una ruta alterna como la especificada en la fig. 6.

Figura 6. Aritmética alterna de carbonos a lo largo de la fase de regeneración

En este caso, en lugar de la síntesis de F1-6BP (fructuosa bifosfato) a partir de G3P y DHP, con alguna enzima podría generarse X5P precursor de Ru1-5BP y una molécula orgánica de un carbono, que fosforilada convenientemente (inversión en energía), podría integrarse a un G3P para formar E4P .

Lo demás quedaría igual.

Esta modificación metabólica en la fase de regeneración termina generando cambios significativos en la densidad de carbonos, ver fig.7., como lo demuestra el nuevo índice de densidad calculado I=3,73 vs I=2,36 en el caso real.

Figura 7. Evolución alterna de carbonos a lo largo de la fase de regeneración

Con este ejercicio la pregunta que surge es, cuál es el significado del índice de densidad de carbonos?

En primer lugar, la energía invertida en cualquier otra ruta de regeneración alterna debe incrementarse,en el caso presentado por la integración de moléculas de un carbono a G3P, cuya activación por fosforilación implica inversión adicional de ATP, pero también por la energía invertida en la síntesis de enzimas adicionales para habilitar la ruta alterna.

Teniendo en consideración que la vida y su fenomenología bioquímica no son ni pueden ser una excepción a las reglas del universo, lo que se está midiendo es el costo metabólico de las rutas metabólicas, correspondiendo el menor costo, menor esfuerzo o mínima acción, a la ruta seleccionada por la naturaleza, lo que debe tener un equivalente discreto de la minima acción de la mecánica lagrangiana aplicada a fenómenos coninuos, acción que finalmente es la medida de la evolución temporal de las energías cinéticas y potenciales del sistema.

IV . FOTOSÍNTESIS EN BACTERIAS PÚRPURA: CAPTURA DE ENERGÍA

Fig. 1. Diagrama general del supercomplejo fotosintético en bacterias púrpura

Las bacterias púrpura fotosintéticas son un grupo de Proteobacterias fotosintetizadoras anaerobias, las cuales utilizan como donadores de electrones succinatos, lactatos y eventualmente H2 o H2S a bajas concentraciones. Su aparato fotosintético, al igual que en los demás grupos biológicos, se encuentra embebido en invaginaciones de la membrana interna celular, las cuales generan un volumen confinado de periplasma donde se genera un gradiente de iones H+ requerido para la síntesis posterior de ATP.

El aparato fotosintético comprende un conjunto de proteinas transmembrana con funciones fínamente acopladas, e incluye complejos antena (LHII y LHI) destinados a la captura de energía lumínica y transporte de la misma al centro de reacción RC; el centro de reacción RC propiamente dicho, destinado a recibir y transferir la energía desde pigmentos fotosintéticos especiales hasta quinonas aceptoras a lo largo de una cadena de transporte de electrones, (Electron Transport Chain, ETC), incluye complejos cytocromo BC1, responsable de la generación PMF por medio de receptores especiales de quinonas; y finalmente complejos moleculares ATP synthase, que utilizan la PMF generada en la etapa anterior para ensamblar ATP.

El conjunto de subunidades conforman un supercomplejo transportador y almacenador de energía en forma de ATP y NADPH, moléculas fundamentales tanto para la activación de las cadenas de síntesis biológica como en los procesos de crecimiento, reproducción celular y en general en todas las funciones bioquímicas y fisiológicas demandantes de energía.

Fig. 2. Transferencia de energía entre complejos fotosintéticos. En la figura, “U” y “K” representan energías potencial y cinética, respectivamente.

CAPTURA DE ENERGÍA: COMPLEJOS ANTENA LHII Y LHI

La energía lumínica es capturada en arreglos concéntricos de carotenos y bacterioclorofilas (BChl) , localizados en complejos proteínicos octaméricos transmembrana, denominados complejos antena LHII (Light Harvest complex II). La energía es enrutada al interior de LHII de 500 a 800 a 850 nm para posteriormente exitar arreglos igualmente concéntricos de BChl ´s en LH1 a 875 nm.

Fig. 3. Light harvesting Complex II en Rhodoblastus acidophilus

Fuente: Photosynthesis | The Purple Photosynthetic Bacterial Light Harvesting System. Richard J. Cogdell, Tu C. Nguyen-Phan, in Encyclopedia of Biological Chemistry (Third Edition), 2021

Note en la figura la disposición en empalizada de los carotenos (moléculas café), y las disposiciones en anillos concéntricos de las 8 BChl´s paralelas a la superficie de la membrana plasmática (BChl´s violetas) y de las 16 perpendiculares a la misma (BChl´s azules).

La transferencia de energía entre y dentro de anillos se realiza mediante “RESONANCIA DE FÖRSTER”, FRET, un tipo particular de resonancia cuántica no radiativa, que requiere distancias muy reducidas entre moléculas donadora y aceptora, y overlapping al menos parcial de la frecuencia de emisión del donador y frecuencia de exitación del aceptor, ver figuras 4 y 5.

Fig. 4. Overlapping parcial entre frecuencia de emisión del donador y exitación del aceptor

Fig. 5. Dependencia de la distancia entre moléculas donadora y aceptora para los valores de transferencia de energía.

A diferencia de otros tipos de resonancia (Resonancia de Dexter), la Resonancia de Förster no mueve electrones exitados de donador a aceptor ni modifica su spin cuántico, por lo cual se define como una resonancia Singlet-Singlet no radiativa.

Partiendo de una exitación de un electrón de HOMO a LUMO en la molécula donadora, ver fig. 6., se transfiere posteriormente su energía a moléculas adyacentes mediante transferencia no radiativa.

Fig. 6. Exitación energética de HOMO a LUMO

En este caso, la molécula donadora retorna un electrón de LUMO (Lowest Unoccupied Molecular orbital) a Homo (Highest Occupied Molecular Orbital) mientra que en la molécula aceptora uno de sus electrones eleva su energía de HOMO a LUMO.

Fig. 7. Singlet-Singlet Förster Resonance Energy Transfer

Al menos dos propiedades cuánticas adicionales y probablemente una tercera son aprovechadas por los Complejos Antena para ejecutar su función: Superposición Cuántica, Coherencia Cuántica y eventualmente Superradiancia Cuántica.

Fig. 8.Transferencia de energía dentro de complejos (líneas azules) y entre complejos (Líneas rojas)

La Superposición Cuántica permite que multiples rutas probables coexistan tanto al interior de los complejos antena (flechas azules), como entre complejos (flechas rojas), garantizando que la energía sea transferida exitosamente y de manera rápida desde la molécula receptora del fotón hasta al Centro de Reacción RC sin que en el tránsito se “pierda”en rutas erráticas. Una vez alcanzado RC, la energía es “leída” por el par especial de clorofilas y en este momento la función de onda colapsa o elimina las demás rutas probables.

La unidireccional en cada paso también se garantiza por la disminución de frecuencias = Disminución de energía = aumento de longitud de onda durante el tránsito en el complejo de antenas (ver fig. 4).

Sin embargo también se debe notar que la exitación de LHI se dá a una mayor frecuencia (865 nm) que la frecuencia del donador (875 nm).

Es posible que la Coherencia y la Superradiancia Cuántica actuando en conjunto sean el elemento responsable del fenómeno.

Fig. 9.Superradiancia Cuántica

En el caso de los complejos antena, es probable que las moléculas individuales emisoras respondan bajo coherencia cuántica de forma espontánea , actuando cooperativamente como una única entidad. La coherencia lleva a que el grupo emita luz en un único haz coherente de alta intensidad. Este haz adquiere una intensidad N veces más fuerte que la intensidad esperada de un grupo de partículas independientes. En la figura 9 la variable N corresponde al número de partículas coherentes. Este efecto NO es basado en NINGUNA interacción entre las moléculas implicadas; es el resultado de las propiedades SIMÉTRICAS de la interacción del conjunto de partículas con el campo electromagnético lumínico global.

En resumen, los complejos antena, como parte del supercomplejo fotosintético, garantizan que la energía incidente de un fotón sea transmitida de manera eficiente hasta el centro de reacción RC, donde un par especial de clorofilas se exitarán al punto de liberar un electrón iniciando una cadena de transporte de electrones (ETC) que al final del proceso se acumulará en moléculas especializadas. El tránsito de fotónica a electrónica se ejecuta en el centro de reacción RC.

Orlando Rodríguez

Julio2, de 2025

LECTURAS RECOMENDADAS

Hu X, Schulten K. Model for the light-harvesting complex I (B875) of Rhodobacter sphaeroides. Biophys J. 1998 Aug;75(2):683-94. doi: 10.1016/S0006-3495(98)77558-7. PMID: 9675170; PMCID: PMC1299743.

Hu X, Ritz T, Damjanović A, Autenrieth F, Schulten K. Photosynthetic apparatus of purple bacteria. Q Rev Biophys. 2002 Feb;35(1):1-62. doi: 10.1017/s0033583501003754. PMID: 11997980.

Miroslav Z. Papiz, Anna M. Hawthornthwaite-Lawless, Steve M. Prince, Gerry McDermott, Andy A. Freer, Neil W. Isaacs, Richard J. Cogdell,
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Trends in Plant Science,
Volume 1, Issue 6,
1996,
Pages 198-206,
ISSN 1360-1385